Bereits in der Mitte des 15. Jahrhunderts wurden in Flensburg Bühnenstücke aufgeführt, doch erst 1795 eröffnete man auf Initiative der Bürger in der Fördestadt das erste Theatergebäude. Zu den musikalischen Höhepunkten jener Zeit zählte ein Auftritt des Komponisten Pietro Mascagni im Jahr 1877. Wenige Jahre später wurde das Haus aus Brandschutzgründen abgerissen und 1894 durch einen Neubau nach Plänen von Otto Fielitz ersetzt. Die Architektur orientiert sich dabei einerseits an Vorbildern der italienischen Renaissance, andererseits verweist der Einsatz von Backsteinen auf die norddeutsche Tradition.
Zur Eröffnung erklang Beethovens „Die Weihe des Hauses“. Seit 1920 ist das Flensburger Städtische Orchester – heute: Schleswig-Holsteinisches Sinfonieorchester – im Stadttheater beheimatet, 1974 wurde die Eigenständigkeit der Flensburger Bühne zugunsten des neu gegründeten Schleswig-Holsteinischen Landestheaters aufgegeben. Heute bietet das Haus ein vielfältiges Programm aus den Sparten Konzert, Musik- und Tanztheater und Schauspiel.